Konstantin den Store beordrede i begyndelsen af det 4. århundrede at bygge et tempel over apostelen Peters grav. Dette ønske fra den første romersk-kristne kejser blev forklaret ved, at den korsfæstede apostels grav altid var æret af Kristi tilhængere. Byggeriet fortsatte i flere årtier under tilsyn af pave Sylvester I og blev afsluttet i 349. Templet blev opkaldt den konstantinske basilika - til ære for kejseren, der startede opførelsen.
I 846 blev templet plyndret af arabiske pirater. Denne begivenhed fik pave Leo IV til at opføre en forsvarsmur omkring basilikaen og tilstødende bygninger. Denne idé blev senere vedtaget for Vatikanet, den pavelige bystat.
I begyndelsen af det 16. århundrede var basilikaen meget forsømt, og det blev besluttet, at dens restaurering var for dyr og uberettiget. På trods af byens utilfredshed beordrede pave Julius II tilintetgørelsen af basilikaen og en ny kirke blev rejst i stedet for. Forfatteren af projektet er Donato Bramante. Den nye katedral blev bygget i mere end et århundrede, og mange store mestre overvågede konstruktionen, blandt hvilke Raphael og Michelangelo kan skelnes.
I begyndelsen af det 17. århundrede blev konstruktionen udført under tilsyn af arkitekten Carlo Maderno, der med samtykke fra Paul V foretog grundlæggende ændringer i templets struktur, der erstattede bygningens form fra et græsk kors til en latinsk. Dette skridt har øget kapaciteten i Peterskirken.
Hovedalteret er placeret over apostelens grav, placeret i midten af templet. Det er placeret under en kuppel, der er designet af Michelangelo. Bag kan du se en trone lavet af elfenben og træ. Det menes, at den hellige Peter sad på denne trone og var pave i Rom. Katedralen er lavet i barokstil, forfatteren af de fleste detaljer er Lorenzo Bernini.
Paver begraves i fangehullet i katedralen. Den sidste begravelse fandt sted i 2005, da Johannes Paul II døde. Alt i alt fandt 148 paver deres sidste tilflugt i Peterskirken.
